n NiGHTS: Journey of Dreams speel je als de twee kinderen Will en Helen wiens verhalen kruisen. Beide hebben ze problemen met hun ouders en beide komen ze snachts terecht in de droomwereld Nightopia. Ook in het bruisende Nightopia zijn er problemen.

De wereld wordt aangevallen door de duistere Nightmaren, die uit de Nightmare-wereld komen onder leiding van Wizeman. Will en Helen kunnen in Nightopia samensmelten met de vliegende hofnar Nights. Samen met Nights moeten ze Wizeman verslaan, Nightopia bevrijden en ideya verzamelen. Ideya staan voor verschillende delen van de harten van Will en Helen.

Spelers kunnen door zeven mystieke, kleurrijke droomwerelden zweven, cirkelen en vliegen. Je moet door ringen vliegen, Nightopians (inwoners van Nightopia) verzamelen en de Nightmaren te slim af zijn met acrobatische kunstjes en creatief vliegen. Bovendien kan Nights in verschillende vormen veranderen, zoals een dolfijn en een raket.